Comment un microbe du sol pourrait relancer la photosynthèse artificielle

Mais les champions de la fixation du carbone ne sont pas les plantes, mais les bactéries du sol. Certaines enzymes bactériennes effectuent une étape clé de la fixation du carbone 20 fois plus rapidement que les enzymes végétales. Comprendre comment elles y parviennent pourrait aider les scientifiques à développer des formes de photosynthèse artificielle pour convertir le gaz à effet de serre en carburants, engrais, antibiotiques et autres produits.

Une équipe de chercheurs du SLAC National Accelerator Laboratory du ministère de l'énergie, de l'université de Stanford, du Max Planck Institute for Terrestrial Microbiology en Allemagne, du Joint Genome Institute (JGI) du ministère de l'énergie et de l'université de Concepción au Chili a découvert comment une enzyme bactérienne - une machine moléculaire qui facilite les réactions chimiques - se met en marche pour réaliser cet exploit.

Plutôt que de saisir les molécules de dioxyde de carbone et de les attacher aux biomolécules une par une, ils ont découvert que cette enzyme est constituée de paires de molécules qui travaillent de manière synchronisée, comme les mains d'un jongleur qui lance et attrape simultanément des balles, pour accomplir le travail plus rapidement. L'un des membres de chaque paire d'enzymes s'ouvre largement pour attraper une série d'ingrédients réactionnels, tandis que l'autre se referme sur les ingrédients qu'il a capturés et effectue la réaction de fixation du carbone ; ensuite, ils changent de rôle dans un cycle continu.

L'équipe a découvert qu'un seul point de "colle" moléculaire maintient chaque paire de mains enzymatiques ensemble afin qu'elles puissent s'ouvrir et se fermer alternativement de manière coordonnée, tandis qu'un mouvement de torsion permet de faire entrer et sortir les ingrédients et les produits finis des poches où se déroulent les réactions. Lorsque la colle et la torsion sont toutes deux présentes, la réaction de fixation du carbone se déroule 100 fois plus vite que sans elles.

"Cette enzyme bactérienne est le fixateur de carbone le plus efficace que nous connaissions, et nous avons trouvé une explication claire de ce qu'elle peut faire", a déclaré Soichi Wakatsuki, professeur au SLAC et à Stanford et l'un des principaux responsables de l'étude, qui a été publiée cette semaine dans ACS Central Science.

"Certaines enzymes de cette famille agissent lentement mais de manière très spécifique pour produire un seul produit", a-t-il ajouté. "D'autres sont beaucoup plus rapides et peuvent fabriquer des blocs de construction chimiques pour toutes sortes de produits. Maintenant que nous connaissons le mécanisme, nous pouvons concevoir des enzymes qui combinent les meilleures caractéristiques des deux approches et qui font un travail très rapide avec toutes sortes de matériaux de départ."

Améliorer la nature

L'enzyme étudiée par l'équipe fait partie d'une famille appelée enoyl-CoA carboxylases/réductases, ou ECR. Elle provient de bactéries du sol appelées Kitasatospora setae, qui, en plus de leur capacité à fixer le carbone, peuvent également produire des antibiotiques.

Wakatsuki a entendu parler de cette famille d'enzymes il y a une demi-douzaine d'années par Tobias Erb, de l'Institut Max Planck de microbiologie terrestre en Allemagne, et Yasuo Yoshikuni, du JGI. L'équipe de recherche d'Erb travaillait à la mise au point de bioréacteurs pour la photosynthèse artificielle afin de convertir le dioxyde de carbone (_CO2) de l'atmosphère en toutes sortes de produits.

Aussi importante que soit la photosynthèse pour la vie sur Terre, dit Erb, elle n'est pas très efficace. Comme toutes les choses façonnées par l'évolution au cours des éons, elle est seulement aussi bonne qu'elle doit l'être, le résultat d'une construction lente sur des développements antérieurs, mais sans jamais inventer quelque chose d'entièrement nouveau à partir de zéro.

De plus, a-t-il ajouté, l'étape de la photosynthèse naturelle qui consiste à fixer le_CO2 de l'air, et qui repose sur une enzyme appelée Rubisco, est un goulot d'étranglement qui ralentit toute la chaîne des réactions photosynthétiques. L'utilisation d'enzymes ECR rapides pour réaliser cette étape, et leur ingénierie pour qu'elles soient encore plus rapides, pourrait donc permettre d'améliorer considérablement l'efficacité.

"Nous n'essayons pas de faire une copie carbone de la photosynthèse", explique Erb. "Nous voulons concevoir un processus beaucoup plus efficace en utilisant nos connaissances en ingénierie pour reconstruire les concepts de la nature. Cette 'photosynthèse 2.0' pourrait avoir lieu dans des systèmes vivants ou synthétiques, comme des chloroplastes artificiels - des gouttelettes d'eau en suspension dans l'huile."

Portraits d'une enzyme

Wakatsuki et son groupe avaient étudié un système connexe, la fixation de l'azote, qui convertit l'azote gazeux de l'atmosphère en composés dont les êtres vivants ont besoin. Intrigué par la question de savoir pourquoi les enzymes ECR étaient si rapides, il a commencé à collaborer avec le groupe d'Erb pour trouver des réponses.

Hasan DeMirci, un associé de recherche du groupe de Wakatsuki qui est maintenant professeur adjoint à l'université Koc et chercheur à l'institut PULSE de Stanford, a dirigé les travaux à SLAC avec l'aide d'une demi-douzaine de stagiaires d'été de SLAC qu'il a supervisés. "Nous formons six ou sept d'entre eux chaque année, et ils n'avaient peur de rien", a-t-il déclaré. "Ils sont venus l'esprit ouvert, prêts à apprendre, et ils ont fait des choses étonnantes."

L'équipe du SLAC a fabriqué des échantillons de l'enzyme ECR et les a cristallisés pour les examiner aux rayons X à l'Advanced Photon Source de l'Argonne National Laboratory du DOE. Les rayons X ont révélé la structure moléculaire de l'enzyme - la disposition de son échafaudage atomique - à la fois seule et lorsqu'elle est attachée à une petite molécule auxiliaire qui facilite son travail.

D'autres études aux rayons X menées au Stanford Synchrotron Radiation Lightsource (SSRL) du SLAC ont montré comment la structure de l'enzyme se modifiait lorsqu'elle était liée à un substrat, une sorte de banc de travail moléculaire qui assemble les ingrédients de la réaction de fixation du carbone et stimule la réaction.

Enfin, une équipe de chercheurs du Linac Coherent Light Source (LCLS) du SLAC a réalisé des études plus détaillées de l'enzyme et de son substrat au laser à électrons libres à rayons X SACLA du Japon. Le choix d'un laser à rayons X était important car il leur a permis d'étudier le comportement de l'enzyme à température ambiante - plus proche de son environnement naturel - sans pratiquement subir de dommages dus aux rayonnements.

Pendant ce temps, le groupe d'Erb en Allemagne et le groupe du professeur associé Esteban Vöhringer-Martinez à l'université de Concepción au Chili ont mené des études biochimiques détaillées et des simulations dynamiques approfondies pour donner un sens aux données structurelles recueillies par Wakatsuki et son équipe.

Les simulations ont révélé que l'ouverture et la fermeture des deux parties de l'enzyme n'impliquent pas seulement une colle moléculaire, mais aussi des mouvements de torsion autour de l'axe central de chaque paire d'enzymes, a déclaré Wakatsuki.

"Cette torsion est presque comme un rachet qui peut pousser un produit fini vers l'extérieur ou attirer un nouvel ensemble d'ingrédients dans la poche où la réaction a lieu", a-t-il expliqué. Ensemble, la torsion et la synchronisation des paires d'enzymes leur permettent de fixer le carbone 100 fois par seconde.

La famille d'enzymes ECR comprend également une branche plus polyvalente qui peut interagir avec de nombreux types de biomolécules pour produire une variété de produits. Mais comme elles ne sont pas maintenues ensemble par une colle moléculaire, elles ne peuvent pas coordonner leurs mouvements et fonctionnent donc beaucoup plus lentement.

"Si nous pouvons augmenter le taux de ces réactions sophistiquées pour fabriquer de nouvelles biomolécules", a déclaré Wakatsuki, "cela constituerait un saut significatif dans le domaine".

Des clichés statiques aux films fluides

Jusqu'à présent, les expériences ont produit des clichés statiques de l'enzyme, des ingrédients de la réaction et des produits finaux dans diverses configurations.

"Notre expérience de rêve", a déclaré Wakatsuki, "serait de combiner tous les ingrédients au fur et à mesure qu'ils s'écoulent dans la trajectoire du faisceau laser à rayons X, afin de pouvoir observer la réaction en temps réel."

L'équipe a effectivement essayé cela à SACLA, a-t-il dit, mais cela n'a pas fonctionné. "Les molécules de_CO2 sont vraiment petites, et elles se déplacent si rapidement qu'il est difficile de saisir le moment où elles se fixent au substrat", a-t-il expliqué. "De plus, le faisceau laser à rayons X est si puissant que nous n'avons pas pu y maintenir les ingrédients assez longtemps pour que la réaction ait lieu. Lorsque nous avons exercé une forte pression pour y parvenir, nous avons réussi à briser les cristaux."

Une prochaine mise à niveau à haute énergie du LCLS résoudra probablement ce problème, a-t-il ajouté, avec des impulsions qui arrivent beaucoup plus fréquemment - un million de fois par seconde - et peuvent être ajustées individuellement à la force idéale pour chaque échantillon.

M. Wakatsuki a déclaré que son équipe continue de collaborer avec le groupe de M. Erb et qu'elle travaille avec le groupe chargé de l'acheminement des échantillons du LCLS et avec les chercheurs des installations de microscopie électronique cryogénique (cryo-EM) de SLAC-Stanford pour trouver un moyen de faire fonctionner cette approche.