En biologie et en biophysique, une question clé reste en suspens : comment les formes tridimensionnelles des tissus apparaissent-elles au cours du développement animal ? Des équipes de recherche de l'Institut Max Planck de biologie cellulaire moléculaire et de génétique (MPI-CBG) de Dresde, en Allemagne, du pôle d'excellence Physics of Life (PoL) de l'Université technique de Dresde et du Centre de biologie des systèmes de Dresde (CSBD) ont découvert un mécanisme par lequel les tissus peuvent être "programmés" pour passer d'un état plat à une forme tridimensionnelle. Pour ce faire, les chercheurs ont étudié le développement de la drosophile et de sa poche alaire, qui passe d'une forme de dôme peu profond à un pli incurvé et devient ensuite l'aile d'une mouche adulte. Les chercheurs ont mis au point une méthode pour mesurer les changements de forme tridimensionnels et analyser le comportement des cellules au cours de ce processus. En utilisant un modèle physique basé sur la programmation de la forme, ils ont découvert que les mouvements et les réarrangements des cellules jouent un rôle clé dans la formation du tissu. Cette étude, publiée dans Science Advances, montre que la méthode de programmation de la forme pourrait être un moyen courant de montrer comment les tissus se forment chez les animaux.
Les tissus épithéliaux sont des couches de cellules étroitement connectées et constituent la structure de base de nombreux organes. Pour créer des organes fonctionnels, les tissus changent de forme en trois dimensions. Bien que certains mécanismes de formation des formes tridimensionnelles aient été explorés, ils ne suffisent pas à expliquer la diversité des formes des tissus animaux. Par exemple, au cours d'un processus du développement de la drosophile appelé éversion du disque alaire, l'aile passe d'une simple couche de cellules à une double couche. On ne sait pas comment la poche du disque alaire subit ce changement de forme, passant d'un dôme à symétrie radiale à une forme de pli incurvé.
Les groupes de recherche de Carl Modes, chef de groupe au MPI-CBG et au CSBD, et de Natalie Dye, chef de groupe au PoL et précédemment affiliée au MPI-CBG, ont voulu découvrir comment ce changement de forme se produit. "Pour expliquer ce processus, nous nous sommes inspirés des feuilles de matériaux inanimés "programmables en forme", tels que les hydrogels minces, qui peuvent se transformer en formes tridimensionnelles sous l'effet de contraintes internes lorsqu'ils sont stimulés", explique Natalie Dye, avant de poursuivre : "Ces matériaux peuvent modifier leur structure interne à travers la feuille de manière contrôlée pour créer des formes tridimensionnelles spécifiques. Ce concept nous a déjà aidés à comprendre la croissance des plantes. Les tissus animaux, en revanche, sont plus dynamiques, avec des cellules qui changent de forme, de taille et de position."
Pour voir si la programmation de la forme pourrait être un mécanisme permettant de comprendre le développement animal, les chercheurs ont mesuré les changements de forme des tissus et le comportement des cellules pendant l'éversion du disque de l'aile de la drosophile, lorsque la forme de dôme se transforme en une forme de pli incurvé. "En utilisant un modèle physique, nous avons montré que les comportements collectifs et programmés des cellules sont suffisants pour créer les changements de forme observés dans la poche du disque de l'aile. Cela signifie que les forces externes provenant des tissus environnants ne sont pas nécessaires et que les réarrangements cellulaires sont le principal moteur du changement de forme de la poche", explique Jana Fuhrmann, postdoctorante dans le groupe de recherche de Natalie Dye. Pour confirmer que les cellules réarrangées sont la principale raison de l'éversion de la poche, les chercheurs ont testé cette hypothèse en réduisant le mouvement des cellules, ce qui a entraîné des problèmes dans le processus de formation des tissus.
Abhijeet Krishna, doctorant dans le groupe de Carl Modes au moment de l'étude, explique : "Les nouveaux modèles de programmabilité de la forme que nous avons développés sont liés à différents types de comportements cellulaires. Ces modèles incluent à la fois des effets uniformes et des effets dépendant de la direction. Il existait déjà des modèles de programmabilité de la forme, mais ils ne prenaient en compte qu'un seul type d'effet à la fois. Nos modèles combinent les deux types d'effets et les relient directement aux comportements cellulaires".
Natalie Dye et Carl Modes concluent : "Nous avons découvert que le stress interne provoqué par les comportements cellulaires actifs est ce qui façonne la poche du disque de l'aile de la drosophile pendant l'éversion. En utilisant notre nouvelle méthode et un cadre théorique dérivé des matériaux à programmation de forme, nous avons pu mesurer les motifs cellulaires sur n'importe quelle surface de tissu. Ces outils nous aident à comprendre comment les tissus animaux transforment leur forme et leur taille en trois dimensions. Dans l'ensemble, nos travaux suggèrent que des signaux mécaniques précoces aident à organiser le comportement des cellules, ce qui conduit ensuite à des changements dans la forme des tissus. Nos travaux illustrent des principes qui pourraient être utilisés plus largement pour mieux comprendre d'autres processus de formation des tissus".
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Publication originale
Jana F. Fuhrmann, Abhijeet Krishna, Joris Paijmans, Charlie Duclut, Greta Cwikla, Suzanne Eaton, Marko Popović, Frank Jülicher, Carl D. Modes, Natalie A. Dye; "Active shape programming drives Drosophila wing disc eversion"; Science Advances, Volume 10